植物如何在生物大滅絕時期中幸存下來的？

　　地球在46億年的漫長地質演化歷史中曾經發生過五次大規模物種滅絕事件。最著名和為人們熟知的是最近一次：距今6600萬年前的白堊紀-古新世之交（Cretaceous-Paleogene boundary, K-Pg）生物大滅絕事件（圖1），因為它標志著長達1.6億年之久的恐龍時代結束。

圖1. 距今6600萬年前的白堊紀-古新世（K-Pg）生物大滅絕事件

（上圖來源于沈樹忠等, 2017.科學通報；下圖來源于網絡）

　　目前的研究公認引發這次大滅絕事件的主要原因是一顆直徑大約十公里的小行星撞擊地球，留下的撞擊坑（Chicxulub隕石坑）平均直徑有180公里。大量的古地質、古環境和古生物學等多方面證據表明，這一毀滅性事件給地球生態系統帶來了巨大的災難，導致全球范圍內產生塵埃云，遮天蔽日，在幾年甚至上百年的時間內隔絕了陽光，低水平的光照使植物難以進行光合作用。海洋中的藻類和陸地植物逐漸死亡，整個食物鏈崩潰，大型動物紛紛餓死。

　　同時全球氣溫急劇下降，寒冷的地面溫度使種子萌發變得困難進而導致許多陸生植物的滅絕。植物界中五分之三的物種也在這一時期發生滅絕，例如伴隨恐龍時代的巨大的裸子植物和蕨類等。目前，在地球陸地生態系統中占有主導地位的是被子植物（也稱為開花植物），有超過35萬種，形態豐富多樣，分布于幾乎所有的生境中。

　　那么，被子植物是如何在大滅絕時期的災變事件中幸存下來的呢？

　　2009年，進化基因組學家Yves Van de Peer教授團隊的研究發現，在K-Pg生物大滅絕時期，被子植物的許多分支都獨立發生過古老的多倍化（或稱為全基因組加倍）事件(圖2)。據此，研究者推測多倍化可能是幫助很多現存被子植物的祖先能夠在大滅絕事件中存活下來的重要原因。這一發現一經報道就引起了強烈的反響，很多國際知名的學者都給予了高度關注，甚至有學者稱這是“過去十年來，多倍化領域最令人興奮的發現之一”。

圖2. 被子植物的多個分支在K-Pg大滅絕時期發生過古多倍化事件

（圖片來自于Fawcett et al., 2009. PNAS）

　　提起多倍化，相信很多人并不陌生，因為我們日常生活中的很多農作物和重要的經濟作物都是經歷多倍化后在近期形成的多倍體植物，比如棉花、小麥、油菜、甘蔗、香蕉和西瓜等。事實上，多倍化就是指生物經過全基因組加倍獲得更多套染色體的過程。多倍化使生物體的遺傳物質多了一份“拷貝”，為進化提供了原始的遺傳材料，常被認為是生物進化的“加速器”。多倍體形成以后，在很多方面具有明顯的優勢，特別是生物量與經濟作物產量高、抗逆性強、水肥利用效率高等。

　　多倍化是否是幫助被子植物躲過生物大滅絕的主要原因呢？目前的研究主要集中于二者在時間上的耦合，而多倍化如何幫助被子植物適應環境劇變的證據還未被揭示。關于這一問題不同的研究學者提出了不同的假設。

　　如2017年，Yves Van de Peer教授提出了“適應性”的觀點，即多倍體在環境不利的情況下較二倍體具有適應優勢；同樣在2017年，美國加州大學Michael Freeling教授提出無性繁殖可能在環境劇變時給多倍體起到一個過渡緩沖的作用，而當環境正常時多倍體重新二倍化并建立準確的減數分裂；隨后在2018年，Donald Levin和Douglas Soltis教授共同提出生態位假說，即劇烈的環境變化使生態系統中二倍體物種數量顯著降低，為多倍體物種的生存提供了生態機會。然而，這些觀點都是基于近期對多倍體的研究，進而推測古多倍體在環境變化時的可能適應策略。簡而言之，上述觀點都是推測，尚未有明確的證據。

　　2019年11月，中國科學院植物研究所焦遠年研究團隊對古多倍化如何幫助被子植物適應劇烈環境變化做出了新的闡釋。我們都知道多倍化可以將基因組內所有基因都發生重復，極大程度上改變了遺傳物質的組成。那么，K-Pg大滅絕時期發生的多倍化事件帶來的遺傳物質改變是否幫助植物適應了當時的環境劇變呢？

　　基于上述的假設，該研究團隊挑選了25個已有全基因組數據的植物物種，代表了被子植物進化的不同分支和外類群（圖3），進行了嚴謹和詳細的生物信息學分析，試圖從遺傳基礎層面揭示多倍化幫助植物適應大滅絕事件的明確證據。

圖3. 被子植物進化歷史中發生的多倍化事件及其保留的重復基因

（圖片來自于 Wu et al., 2019. Molecular Plant）

　　古多倍化事件由于發生的時間久遠，遺留下來的線索錯綜復雜，想要準確鑒定在多倍化后保留下來的重復基因并非易事。為此，該研究團隊綜合運用多種方法搭建了一整套的分析流程，準確鑒定了被子植物進化歷史中發生的古多倍化事件后保留下來的重復基因。

　　其次，通過分析K-Pg生物大滅絕時期不同分支獨立發生的多倍化事件后共同保留下來的重復基因的功能，發現該時期發生的多倍化事件共同保留了適應大滅絕時期環境劇變的重復基因，表明這些基因很可能幫助植物應對當時脅迫環境的選擇壓力（圖4）。

　　除了K-Pg大滅絕時期（～66 Ma），研究團隊還分析了另外兩個多倍化集中發生的歷史時期（～120 Ma和<20 Ma），同時，研究發現這兩個時期多倍化后保留的重復基因在功能上與特定歷史時期的環境選擇壓力是相吻合的（圖4）。

圖4. 三個歷史時期多倍化后共保留的重復基因參與脅迫應答.

（橙色：大滅絕時期；綠色：～120 Ma，藍色：<20 Ma時期）

　　研究團隊還深入細致地分析了適應性相關的基因調控網絡，并運用轉錄組數據構建基因的共表達網絡，發現了在白堊紀-古新世生物大滅絕時期發生的全基因組加倍事件后共同保留的關鍵調控基因使適應劇烈環境變化（寒冷和黑暗）的基因調控網絡發生了重塑和復雜化，可能增強了植物對環境脅迫的適應能力（圖5）。

　　這一研究結果從基因調控網絡層面揭示了古多倍化幫助植物應對古環境選擇的壓力。此外，該研究通過詳細分析轉錄因子家族中重復基因的保留情況，發現多倍化后不同轉錄因子家族的保留具有偏好性。多倍化事件后傾向于高保留的轉錄因子基因家族在植物應對環境脅迫中具有重要作用，而低保留或不保留的轉錄因子基因家族主要在保守的生物學過程中發揮作用。

圖5. 生物大滅絕時期多倍化后冷脅迫調控網絡的進化模式

　　多倍化后特定脅迫相關重復基因的保留，促進了被子植物調控網絡的復雜化以響應劇烈環境變化，進而加強了被子植物的適應性。這一研究結果不僅驗證了前人的推測，證實多倍化確實幫助被子植物適應了大滅絕時期的環境劇變，同時為多倍化如何增強植物的適應性進化提供了明確的遺傳證據。

　　總之，在K-Pg生物大滅絕時期的惡劣環境中，連恐龍都滅絕了，而多倍體植物仍能“頑強”地存活并繁殖，在很大程度上體現了多倍化在適應性進化中的重大意義。特別是在全球氣候變化的今天，搞清楚多倍化適應優勢的遺傳機制，對于生物進化、物種保護及遺傳育種等方面都具有重要的理論指導意義及實踐應用價值。